Il film, seconda pellicola del Sony's Spider-Man Universe, è il sequel di Venom (2018), con Tom Hardy che interpreta Eddie Brock/Venom insieme a Michelle Williams, Naomie Harris, Reid Scott, Stephen Graham e Woody Harrelson. Nel film, Brock lotta per adattarsi alla vita come ospite del simbionte alieno Venom, mentre il serial killer Cletus Kasady (Harrelson) fugge dalla prigione dopo essere diventato l'ospite di Carnage, il caotico figlio di Venom.
Nel 1996, un giovane Cletus Kasady osserva impotente il suo amore, Frances Barrison, venire portata via dal riformatorio di St. Estes al Ravencroft Institute. Lungo la strada, la ragazza usa i suoi poteri di urlo sonico per tentare di fuggire e attacca il giovane agente di polizia Patrick Mulligan. Quest'ultimo spara a Barrison nell'occhio e subisce una ferita all'orecchio. All'insaputa di Mulligan, che crede di averla uccisa, Barrison viene portata nella struttura, che permette di contenere i suoi poteri.
24 anni dopo, Mulligan, ora detective, contatta Eddie Brock per parlare con Kasady, divenuto un folle e spietato serial killer che si rifiuta di parlare con chiunque non sia Brock. Dopo la visita, Brock, grazie all'aiuto di Venom, è in grado di capire dove Kasady ha nascosto i corpi delle sue vittime, il che gli dà un enorme slancio alla carriera. Eddie nel mentre viene contattato dalla sua ex fidanzata Anne Weying, la quale gli dice che dovrà sposarsi con il dottor Dan Lewis, cosa che manda l'uomo in profonda depressione. Kasady, condannato all'iniezione letale, invita in seguito Eddie ad assistere alla sua esecuzione, mandandogli una lettera in cui gli rivela il suo passato e gli abusi subiti da bambino da parte della sua famiglia. Tuttavia, Kasady provoca Venom insultando Brock, cosa che spinge il simbionte ad attaccarlo; nel tentativo di liberarsi Kasady morde la mano di Brock, ingerendo una piccola parte del simbionte.
L'esecuzione di Kasady fallisce quando emerge un simbionte rosso che blocca l'iniezione. Si presenta come Carnage e scatena la sua furia violenta nella prigione, liberando i detenuti e uccidendo le guardie e il direttore. Kasady e Carnage fanno quindi un accordo: Carnage aiuterà Kasady a liberare Barrison da Ravencroft e Kasady lo aiuterà a eliminare Venom poiché Carnage afferma che può esserci solo un simbionte. Mulligan chiama Eddie e lo avverte della situazione. Nel frattempo, Venom, volendo più libertà di mangiare le persone, litiga con Brock e si stacca dal suo corpo; i due vanno per strade diverse. A Ravencroft, Cletus libera Barrison e si recano al vecchio riformatorio abbandonato dove sono cresciuti per bruciarlo.
Mulligan, sospettoso di Brock a causa delle sue interazioni con Kasady prima che emergesse Carnage, lo porta alla stazione di polizia. Brock si rifiuta di rispondere alle domande di Mulligan e contatta Weying come suo avvocato. Eddie rivela ad Anne che Venom si è separato da lui e ha bisogno del simbionte per combattere contro Carnage. Mentre Venom si fa strada attraverso San Francisco saltando da un corpo all'altro, Weying lo trova e lo convince a perdonare Brock. Quest'ultimo fa ammenda con Venom e si lega con il simbionte e i due fuggono dalla stazione di polizia.
Kasady prende in ostaggio Mulligan e Barrison cattura Weying dopo non essere riuscita a trovare Brock. Barrison fornisce a Lewis informazioni su dove si trova Weying e questi le dà a Eddie. Kasady e Barrison progettano di sposarsi in una cattedrale in ricostruzione, dove appare Venom e combatte Carnage. Barrison apparentemente uccide Mulligan con i suoi poteri sonori. Venom lotta per sopraffare Carnage, ma scopre che lui e Kasady non sono coesi quando Carnage attacca Barrison per aver usato i suoi poteri. Nel bel mezzo dello scontro tra Eddie e Cletus questi gli dice di non essere pazzo, ma vendicativo a causa degli abusi violenti dei suoi genitori e accusa Eddie di aver omesso di proposito la pubblicazione della sua infanzia travagliata. Al culmine dello scontro successivo sulla cima del campanile, Venom provoca Barrison facendole usare di nuovo i suoi poteri; la sua esplosione sonica fa sì che entrambi i simbionti si separino dai loro ospiti e mentre la cattedrale crolla, Barrison viene apparentemente uccisa da una campana che le cade addosso.
Venom salva Brock legandosi a lui prima dell'impatto. Carnage cerca di legare di nuovo con Kasady, ma Venom mangia il simbionte, uccidendolo. Kasady afferma che voleva solo che Brock fosse un amico, ma Venom lo decapita. Mentre Brock, Venom, Weying e Lewis scappano, gli occhi di Mulligan, ancora in vita, lampeggiano di blu. Brock e Venom decidono di fare una vacanza tropicale mentre meditano sui loro prossimi passi.
Nella scena dopo i primi titoli di coda, mentre Venom racconta a Brock della conoscenza dei simbionti di altri universi, una luce accecante li trasporta dalla loro stanza d'albergo in quella di un'altra realtà, dove vedono J. Jonah Jameson rivelare l'identità di Spider-Man come Peter Parker in televisione (evento accaduto nel film Spider-Man: Far from Home).
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